Царицы размножаются без помощи царя.
Начальный этап создания новой колонии у термитов Reticulitermes speratus:
«первичный царь» (PK) и «первичная царица» (PQ) выводят свое первое потомство.
Фото из дополнительных материалов к обсуждаемой статье в Science В колониях термитов Reticulitermes speratus «царь» (самец-основатель) обычно живет в окружении множества «цариц», хотя каждая колония основывается одним самцом и одной самкой. Как выяснилось, дополнительные самки — это дочери первичной царицы, которых она производит на свет партеногенетическим путем, то есть без помощи самца. Если бы вторичные царицы рождались обычным половым путем, они несли бы 1/2 генов царя и 1/2 генов первичной царицы, а их потомство несло бы 3/4 генов царя и только 1/4 генов первичной царицы. Благодаря партеногенезу все гены у вторичных цариц — материнские, а их потомство несет гены царя и первичной царицы в равной пропорции. Таким образом, первичная царица, производя себе «заместительниц» без помощи царя, резко повышает свой репродуктивный потенциал, не снижая при этом генетического вклада в потомство. Способность к партеногенетическому размножению, то есть к развитию потомства из неоплодотворенных яйцеклеток, широко распространена у общественных насекомых из отрядов перепончатокрылых и термитов. У перепончатокрылых из оплодотворенных яиц, как правило, развиваются самки, а из неоплодотворенных — самцы. У термитов из оплодотворенных яиц развивается потомство обоих полов, а из неоплодотворенных — только самки. Поэтому перепончатокрылым партеногенез совершенно необходим для продолжения рода (иначе не будет самцов, а значит и оплодотворенных яиц, а значит, и самок). У термитов, как считалось до сих пор, партеногенез играет лишь вспомогательную роль (система размножения термитов описана в заметке Кастовая принадлежность у термитов предопределена генетически, «Элементы», 14.11.2007).
Однако открытие японских и американских энтомологов, о котором они сообщили в последнем номере журнала Science, показало, что по крайней мере у некоторых термитов партеногенез является обязательным компонентом жизненного цикла, причем самки используют его «с умом», добиваясь максимальной выгоды и для колонии, и для себя лично.
Ученые вскрыли 30 гнезд термитов Reticulitermes speratus в окрестностях Киото и провели в них «перепись населения». Оказалось, что в каждом гнезде присутствует только один «действующий» самец и много (в среднем 55) размножающихся самок. Только в одной из 30 колоний «первичная царица», основавшая гнездо вместе с супругом, была еще жива, но и тут к ней успели добавиться 128 «вторичных цариц». В остальных 29 гнездах первичной царицы не оказалось.
В зрелой колонии термитов Reticulitermes speratus «первичный царь» (PK) по-прежнему жив и здоров,
хотя его первая супруга («первичная царица») давно умерла.
Перед смертью, однако, она успела произвести на свет десятки дочерей —
«вторичных цариц» (SQ), которые теперь составляют царский гарем.
Фото из дополнительных материалов к обсуждаемой статье в Science Отличить первичную царицу от вторичных нетрудно: первая является взрослой крылатой самкой, сбросившей крылья, а вторые — так называемыми «нимфоидами», то есть недоразвитыми особями с зачатками крыльев на спине (подробнее о нимфах, нимфоидах и других формах и кастах термитов см. в вышеупомянутой заметке).
Что касается царя, то в большинстве гнезд он оказался первичным (то есть взрослым, сбросившим крылья), и только в двух колониях он был вторичным, то есть нимфоидом. По-видимому, это означает, что первичный царь живет намного дольше, чем первичная царица. Однако перед смертью царица успевает произвести на свет изрядное количество дочерей-нимфоидов, которые становятся «вторичными царицами». В результате царь получает целый гарем, состоящий из дочерей его супруги.
Приспособительный смысл появления вторичных цариц очевиден. Поскольку первичная царица — создание эфемерное, колония должна обеспечить себя новыми самками, которые будут производить рабочих и крылатых особей после смерти матери-основательницы. Однако оставался открытым вопрос о механизмах, регулирующих превращение неполовозрелых самок-нимф во вторичных цариц.
На основании того, что было ранее известно о жизни термитов, можно было ожидать, что самки-нимфы, имеющиеся в любом термитнике, выбирают один из двух путей развития в зависимости от потребностей колонии: либо превращаются во взрослых крылатых самок и улетают основывать новую семью, либо, если семья испытывает потребность в самках, становятся нимфоидами и начинают размножаться, не покидая родной колонии. Однако если в колонии имеется единственный царь-долгожитель, то все нимфоиды, скорее всего, будут его собственными дочерьми и женами одновременно. Это не самый лучший вариант для колонии, поскольку близкородственные скрещивания могут приводить к рождению ослабленного потомства. Кроме того, инбридинг приводил бы к снижению генетического разнообразия рабочих, что тоже вредно для колоний общественных насекомых.
Исследователи решили проверить, действительно ли вторичные царицы являются дочерьми собственного мужа. Для этого они провели генетический анализ термитов по пяти полиморфным микросателлитным локусам, то есть по пяти участкам генома, для которых характерно наличие множества разных вариантов (аллелей) в популяциях данного вида термитов.
Анализу подверглись 135 вторичных цариц из разных гнезд, а также единственная обнаруженная первичная царица, шесть первичных царей и один вторичный, 140 рабочих и 40 неразмножающихся нимф.
Оказалось, что все рабочие и нимфы несут в себе гены и первичного царя, и первичной царицы. Это значит, что все они вылупились из нормальных оплодотворенных яиц. Однако все без исключения вторичные царицы оказались партеногенетическими «маменькиными дочками». В их геномах не оказалось ни генов первичного царя — основателя колонии, ни какого-либо другого самца.
Следует пояснить, что партеногенетическое происхождение отдельно взятого термита можно установить по уровню гомозиготности, то есть по доле генов, обе копии которых в геноме насекомого являются одинаковыми (представляют собой один и тот же аллель). У особей, не имеющих отца, уровень гомозиготности близок к 100%. У нормальных особей, имеющих и мать, и отца, он намного ниже. Это связано с особенностями того варианта партеногенеза, который характерен для термитов. Сначала из материнской клетки с двойным набором хромосом, где каждый ген присутствует в двух копиях, часто не идентичных, образуется клетка, содержащая одинарный набор хромосом и только по одной копии каждого гена (так же, как и в обычной яйцеклетке). Затем этот одинарный хромосомный набор удваивается, и получается яйцеклетка с двумя идентичными наборами хромосом и генов. Из такой яйцеклетки развивается насекомое, гомозиготное почти по всем локусам (то есть имеющее две одинаковые копии каждого гена). Слово «почти» связано с тем, что в результате кроссинговера некоторые локусы, которые были гетерозиготными у матери, остаются гетерозиготными и у ее партеногенетического потомства.
Таким образом, первичная царица не пускает процесс формирования «вторичных цариц» на самотек, а целенаправленно производит себе смену, откладывая неоплодотворенные яйца, из которых выведутся самки-нимфоиды. В чем смысл такого поведения?
Очевидно, это выгодно и самой самке, и всей колонии. Польза для колонии состоит в том, что вторичные царицы не являются родственницами царя, и поэтому производят от скрещиваний с ним более жизнеспособное и разнообразное потомство. Польза для самки состоит в том, что она, производя вторичных цариц путем партеногенеза, тем самым не допускает снижения собственного генетического вклада в потомство. Если бы вторичные царицы развивались из оплодотворенных яиц, они бы несли 1/2 генов царя и 1/2 генов первичной царицы. Следовательно, внуки первичной царицы, составляющие основное население термитника, несли бы только четверть ее генов, а три четверти доставались бы им от царя. Однако у вторичных цариц, появившихся на свет партеногенетическим путем, все гены — только материнские, и поэтому геномы внуков будут содержать не четверть, а половину генов первичной царицы.
Каждая вторичная царица получает случайно выбранную половину генов основательницы. Если бы вторичная царица была одна, это привело бы к сокращению генетического разнообразия внуков (рабочих и крылатых особей), что вредно для колонии. Поэтому большое число вторичных цариц, каждая из которых несет разные наборы материнских аллелей, приносит двойную пользу: во-первых, многократно вырастает темп производства яиц, во-вторых, не теряется генетическое разнообразие.
По-видимому, способность самок целенаправленно регулировать пол потомства может оказаться полезной во многих ситуациях, и поэтому она неоднократно возникала в ходе эволюции у разных групп организмов.
Источник: Kenji Matsuura, Edward L. Vargo, Kazutaka Kawatsu, Paul E. Labadie, Hiroko Nakano, Toshihisa Yashiro, Kazuki Tsuji. Queen Succession Through Asexual Reproduction in Termites // Science. 2009. V. 323. P. 1687.
